Konzola je bila posebna že na prvi pogled. Nenavaden krmilnik s tremi ročaji je imel analogno paličico, ki je omogočala precej natančnejše gibanje po 3D prostoru, na sprednji strani konzole pa so bili kar štirje priključki za krmilnike. Večigralske igre zato niso potrebovale dodatnih razdelilnikov. Nintendo je vztrajal pri igralnih modulih namesto CD-jev. Ti so omogočali zelo hiter dostop do podatkov in skoraj nič čakanja, vendar so bili dražji in so ponujali bistveno manj prostora. Prav ta odločitev je vplivala tudi na podporo nekaterih velikih založnikov.

Kljub temu je N64 dobil vrsto iger, ki danes veljajo za klasike. Super Mario 64 je postavil številna pravila tridimenzionalnih platformskih iger, sledili pa so Mario Kart 64, GoldenEye 007, The Legend of Zelda: Ocarina of Time in številni drugi naslovi. Trideset let pozneje je N64 predvsem simbol trenutka, ko je bilo treba na novo izumiti način, kako igralec sploh upravlja lik v tridimenzionalnem svetu.